Há 21 anos, os irmãos Sam e Dean Winchester perderam sua mãe em um trágico e misterioso acidente, no qual as forças sobrenaturais — muito obscuras — estiveram envolvidas. Agora, eles percorrem o país num velho Chevy Impala 1967, em busca de atividades paranormais, lutando com demônios, fantasmas e monstros no caminho.
Sam, Dean e John foram dados como mortos depois que o demônio fez com que um caminhão se colidisse com o Impala. Agora, enquanto um dos Winchester se debate entre a vida e a morte, os membros sobreviventes da família precisam enfrentar um velho e poderoso adversário.
Depois dos acontecimentos no hospital, os irmãos não tem ideia de onde o demônio que matou sua mãe está se escondendo. Enquanto aguarda, investigam uma série de homicídios cometidos por um palhaço assassino.
Quando Sam e Dean encontram Gordon, um colega caçador de demônios que anda matando vampiros sistematicamente em um povoado, Dean imediatamente se conecta com o velho. Entretanto, depois de Sam se encontrar com a líder dos vampiros, Lenore, e descobrir que eles são na realidade criaturas pacíficas que sobrevivem à base de sangue de gado, se dá conta de que nem todas as criaturas sobrenaturais são malvadas e tenta convencer Dean.
Dean e Sam investigam o assassinato de uma estudante universitária que voltou do Outro Mundo à procura de vingança contra aqueles que a maltrataram enquanto ela era viva. Quando a confrontam, a fantasma ataca Sam, deixando-o ferido. Enquanto estão na cidade, os irmãos visitam a sepultura de sua mãe para deixar lá uma coisa da parte de seu pai.
Sam e Dean conhecem Andy, um desocupado que tem poderes psíquicos de persuasão e que se utiliza desses poderes para conseguir favores das pessoas. Quando os amigos de Andy começam a morrer, os irmãos pensam que Andy pode estar usando seus poderes para matar. Depois de saber que a família de Andy foi visitada pelo Demônio há 22 anos atrás, Sam se pergunta se Andy faz parte do grupo de crianças dos quais o próprio Demônio lhe falou… e se isso significa que ele mesmo, Sam, eventualmente se tornará malvado.
Sam e Dean investigam as mortes brutais de mulheres loiras que moram no mesmo edifício de apartamentos e descobrem que o demônio responsável é o fantasma do primeiro “serial killer” do país, H. H. Holmes. Entretanto, Ellen a dona do bar de estrada, ordena à sua filha, Jo, que não siga os Winchester em sua caçada, mas Jo a desafia e termina sendo capturada e enterrada viva.
Sam e Dean investigam o assassinato de um advogado e sua esposa que disseram ser perseguidos por um fantasma antes de morrerem, Porém são presos pelos detetives locais Ballard (Etrelada por Linda Blair) e Sheridan (Estrelado por Jason Gedrick) acusados pelo duplo homicídio antes que possam encontrar o fantasma. Quando o fantasma começa a visitar Ballard ele começa a acreditar que o que o casal disse poderia ser verdade…
Quando dois profissionais muito famosos morrem, depois de afirmarem que estavam sendo perseguidos por severos guardiães severos, Sam e Dean investigam um bar local e descobrem que está sobre um lugar onde um demônio negociador está fazendo os sonhos das pessoas se tornarem realidade em troca de suas almas. Dean invoca o demônio para exorcizá-lo, mas fica a horrorizado quando ele lhe revela uma dolorosa verdade sobre a morte de seu pai e o tenta oferecendo-lhe o que ele mais adora neste mundo: o seu pai.
Posando como Federais, Sam e Dean vão para uma cidade chamada Rivergrove para achar um homem chamado Duane Tanner. Depois de Sam ter uma visão de um Duane assustado com uma arma e uma cicatriz correndo sobre sua cabeça, eles conhecem um homem chamado Vargo que diz onde está Duane. Sam e Dean acham os Tanners: Sra Tanner abatida e ensanguentada e seu marido morto com um tiro. Ela então diz que seu marido e filho fizeram isso com ela, como eles tinham a demônio neles. Sam e Dean se preocupam com possessão em massa quando eles começam a cruzar com mais e mais pessoas como os Tanners e sobre a possibilidade da demônio estar tentando pegar a cidade inteira. Um médico encontra algumas coisas estranhas, como resíduo sulfúrico, no sangue do Sr. Tanner então Sam se corta e tem a possibilidade de estar infectado, deixando o grupo imaginando o que deviam ter feito.
Depois de Dean contar para Sam o que seu pai lhe disse antes de morrer, Sam fica perturbado e parte para Indiana sozinho. Lá Sam encontra Ava, uma psíquica que admite que esteve procurado Sam para advertir-lhe sobre sua iminente morte. Quando descobre que Gordon, um caçador de vampiros a quem já enfrentaram antes, anda atrás de Sam, Dean corre para tentar encontrar o seu irmão em tempo de salvá-lo.
Sam e Dean investigam duas mortes estranhas em uma pequena pousada de Connecticut que é dirigida por uma mãe solteira cuja filha brinca com um amigo imaginário. Os irmãos conseguem evidências de vudu ao redor da pousada, e logo percebem que o amigo imaginário da garotinha pode ser na verdade um demônio que está matando as pessoas no povoado.
Os irmãos estão sendo caçados pelo Agente Especial do FBI Henriksen, um novo personagem que está retornando (provavelmente esse Henriksen é o mesmo policial que vimos em The Usual Suspects), que está convencido que eles são os responsáveis por múltiplos e terríveis assassinatos e determinado à capturá-los a qualquer custo. Enquanto isso, uma testemunha acredita que um crime foi cometido por um ser metade-homem, metade-robô.
Sam e Dean investigam os assassinatos de várias pessoas por indivíduos que afirmam terem sido visitado por um anjo e realizavam a vontade de Deus. Depois de pesquisar sobre as pessoas assassinadas, Sam e Dean descobrem que foram realmente culpados de crimes secretos, Sam começa a acreditar em que anjo realmente existe, mas Dean mantém firme sobre o fato de um demônio está por trás das mortes. Até que eles veem uma coisa que nem eles podem explicar.
Após receber uma chamada de Sam, o qual havia sumido por uma semana, Dean corre para o lado de seu irmão. E encontra Sam coberto de sangue, mas incapaz de relembrar o que havia acontecido. Após investigação, os irmãos ficam assustados em descobrir uma fita que mostra Sam matando outro caçador a sangue frio, fazendo Sam acreditar que seu lado mau esta finalmente aparecendo.
Vemos o Sam falando com estudantes universitários. Eles comentam sobre um suicídio que aconteceu a algum tempo atrás de uma garota que tinha um caso com um professor. Um garoto de uma irmandade universitária, conta à Sam sobre a sua abdução alienígena, no qual acordou em um lugar diferente. Sam comenta esse caso com Bobby e com Dean no quarto de motel onde eles estão. Mais tarde Sam usa o EMF na sala do professor. São encontrados também jornais universitários com algumas matérias do tipo “Um alien me fez seu escravo do amor”. O zelador mostra a Dean uma jarra de doces e Dean diz à ele que ele gosta do seu estilo alien de dançar música lenta.
Sam e Dean descobrem uma mulher chamada Molly que esta sendo perseguida por um fazendeiro de jeito meio estranho na rodovia. Aparentemente, ela e o seu marido estão dirigindo na rodovia quando eles avistam o fazendeiro na estrada, eles fazem uma curva muito bruscamente e batem na arvore. Quando Molly volta a consciência, ela percebe que seu marido esta sumido. A situação vai de mal a pior quando os irmãos Winchester falam para ela que o fazendeiro assombra a rodovia anualmente e que Molly eh a próxima vitima.
Após ter investigado a morte de um advogado que parece ter sido morto por um animal selvagem, o Sam e Dean descobrem que estão seguindo um Lobisomem. Sam se senti atraído pela secretária do advogado.Quando parece que Madison será a próxima vítima, Sam se oferece para ficar durante a noite e protegê-la.
Os irmãos Winchester se fazem passar por atores durante a filmagem de um filme, que dizem estar enfeitiçado, pois o local é frequentado por fantasmas. Sam e Dean terão que se relacionar com um diretor que atua em filmes muito especiais; são filmes de terror de baixo orçamento, com um roteirista que não tem nem voz e que é repetidamente solicitado a fazer revisões desnecessárias em seu trabalho, e com uma atriz principal bastante sedutora. Confundidos pelos diversos fantasmas e suas ações, terão que procurar ajuda em Ash.
Os irmãos Winchester escutam um rumor que dentro da penitenciária estadual há alguma coisa misteriosa que está assassinando os presos. Para descobrir sua identidade e evitar que o número de vítimas continue aumentando, eles precisam ser presos e lutar contra o mal que está agindo dentro da carceragem. Entretanto, o agente Henricksen do FBI complica as coisas quando assume o controle do caso de Sam e Dean, tanto que talvez seja mais difícil sair da prisão do que acabar com o fantasma homicida.
Enquanto os irmãos Winchester estão na captura de um gênio, Dean é atacado e transportado para uma realidade paralela. Nesse mundo particular, sua mãe ainda está viva. Sam estuda direito e está comprometido com Jessica. Dean tem uma vida normal com sua namorada, entretanto conhece uma mulher e se dá conta de que todas as pessoas que ele havia salvado no passado estão mortas nessa dimensão. Dean precisa decidir se fica nessa nova e segura “vida” ou se volta à vida de caçador, na sua luta contra o mal.
Sam é sequestrado pelo “Demônio dos Olhos Amarelos” e levado para uma cidade fantasma onde se encontra com outras pessoas que também possuem certas habilidades especiais e são forçados a entrar numa disputa para decidir quem será o líder na guerra contra a raça humana.
Depois da trágica luta entre Jake e Sam, Dean está disposto a tudo e vai fazer um último sacrifício por seu irmão. Enquanto isso, o Demônio de olhos amarelos continua com seus malévolos planos de utilizar o exército de espíritos serventes contra a raça humana. Os caçadores do mal e o sobrenatural receberão a ajuda que necessitam de uma fonte totalmente inesperada.
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