A série é baseada no livro Darkly Dreaming Dexter, de Jeff Lindsay, e conta a história de Dexter Morgan, um assassino em série que trabalha como analista forense especialista em padrões de dispersão de sangue, no departamento de polícia do Condado de Miami-Dade. Dexter é interpretado por Michael C. Hall. Valendo-se do fato de ser um expert forense em análise sanguínea e de trabalhar no Departamento de Polícia de Miami, Dexter, de um modo bem meticuloso e sem pistas, mata criminosos que a polícia não consegue trazer à Justiça. A série narra a trajetória de sua vida.
Na estreia da sexta-temporada, Dexter aparece em sua reunião do colegial de 20 anos, com a intenção de enfrentar o antigo rei do baile. Em outro lugar, uma investigação sobre um assassinato hediondo de cunho religioso leva Dexter a refletir sobre assuntos espirituais e se perguntar o legado de seu filho. E uma situação inesperada faz Debra se tornar uma heroína.
O irmão Sam, um ministro com um histórico criminal, é trazido pelo departamento de homicídios para ajudar a resolver um assassinato macabro, mas Dexter o vê pelo que ele realmente é – e definitivamente ele não é um homem de Deus. Em outro lugar, o súbito status de heroína de Debra provoca algumas propostas surpreendentes.
Um serial killer do passado de Dexter faz um reaparecimento chocante; Debra tem problemas em se ajustar ao seu novo trabalho; e Travis e Gellar contemplam sua próxima jogada.
O último quadro perturbador de Gellar e Travis faz Dexter questionar questões de fé. Enquanto isso, a equipe descobre evidências de que os assassinatos são motivados pela religião e tenta encontrar o fanático responsável; Debra dá a primeira conferência oficial de imprensa.
Dexter recebe orientação espiritual de seu novo amigo, o irmão Sam, enquanto sua procura pelos Assassinos do Apocalipse o leva a uma nova direção. Mais tarde, Quinn e Batista visitam a antiga universidade do Prof Gellar; e Debra é submetida à terapia pós-tiroteio.
Dexter é pego por um caso muito pessoal, que desperta as necessidades de seu ‘Passageiro das Trevas’; Debra se sente oprimida por suas novas obrigações como Tenente, e a situação fica ainda mais complicada quando ela descobre que Quinn dormiu com uma testemunha do caso do Apocalipse.
Dexter é acompanhado por seu ‘Passageiro das Trevas’ em uma viagem a Nebraska para amarrar pontas soltas do passado. Enquanto isso, a investigação de Debra sobre os Assassinos do Apocalipse fica complicada por ela ser tenente.
Dexter usa lições que ele aprendeu com o irmão Sam para acompanhar algumas novas pistas na investigação do Apocalipse; Debra discute com a capitã LaGuerta sobre o caso de uma menina morta.
Dexter recebe ajuda de uma fonte inesperada enquanto caça o assassino do Apocalipse; Debra descobre algo novo sobre si mesma na terapia.
Dexter tenta encontrar a próxima vítima dos Assassinos do Apocalipse; Debra reage fortemente a uma cena de crime.
Dexter trabalha para capturar o Assassino do Apocalipse; a batalha de Debra com LaGuerta começa a ferver.
Dexter e a equipe de homicídios correm para pegar o Assassino do Apocalipse antes de seu ato final; Deb lida com uma nova realidade emocional.
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