A série é baseada no livro Darkly Dreaming Dexter, de Jeff Lindsay, e conta a história de Dexter Morgan, um assassino em série que trabalha como analista forense especialista em padrões de dispersão de sangue, no departamento de polícia do Condado de Miami-Dade. Dexter é interpretado por Michael C. Hall. Valendo-se do fato de ser um expert forense em análise sanguínea e de trabalhar no Departamento de Polícia de Miami, Dexter, de um modo bem meticuloso e sem pistas, mata criminosos que a polícia não consegue trazer à Justiça. A série narra a trajetória de sua vida.
As coisas estão realmente começando a complicar para Dexter: as suspeitas de Doakes sobre ele estão aumentando, suas vítimas estão escapando, e seu local de despejo de corpos foi encontrado. Enquanto isso, Paul insiste com Rita sobre o sapato sumido e Debra está traumatizada por causa de Biney.
Dexter está tendo dificuldades para lidar com o assassinato de seu irmão. Há um novo agente do FBI para chefiar o caso do “Bay Harbour Butcher”. Debra está achando difícil deixar o passado para trás.
Dexter descobre sua próxima vítima: um assassino tão repulsivo, parece apropriado que ele seja um vendedor de carros usados. Dexter quase admira o homem, no entanto, por seu charme, por falar suave e conseguir mentir facilmente, o que Dexter sabe que ele próprio não tem conseguido ultimamente – Dexter tem sido incapaz de esconder de Rita suas atividades noturnas, o que fê-la pensar que ele é um viciado em drogas. Ela ameaça abandoná-lo se ele não seguir com um programa de 12 passos para lidar com o suposto vício. Durante as reuniões dos Narcóticos Anônimos Dexter conhece uma mulher bela e misteriosa chamada Lila.
A mãe de Rita faz uma visita e sente que algo está errado com Dexter. Masuka pensa que conseguiu uma pista no caso do Bay Harbor Butcher, o que deixa Dexter preocupado. Angel passa do limite ao interrogar uma testemunha.
Dexter descobre que um dos homens que mataram sua mãe está vivo e em liberdade. Quando ele diz isso a Lila, ela sugere que ele procure o homem, como parte de sua recuperação do vício, mas como sua madrinha, ela insiste em ir junto.
Um assassino tenta se passar pelo Bay Harbor Butcher. Dexter tem que destruir um vídeo de vigilância incriminatório.
Dexter consegue tirar Doakes de suas costas. Ele elabora um plano para levar a polícia em outra direção. O relacionamento de Lila e de Dex se intensifica, e ele tem alguma interação com Rita e as crianças.
Dexter é atacado pelo homem que assassinou sua mãe. Enquanto isso, Lila quer ficar mais próxima de Dex. Debra e Lundy se aproximam do Bay Harbor Butch.
Dexter percebe que não será fácil romper completamente com Lila. Dexter tenta se manter à frente das investigações, conforme a caça ao Bay Harbor Butcher se intensifica. Um inimigo de Dexter descobre o seu segredo.
Doakes segue Dexter para sua próxima cena do crime e o choca com uma revelação sobre Harry. A força-tarefa do Bay Harbor Butcher sente que está concentrado em seu homem.
Dexter deve tomar uma decisão difícil que terá um efeito sobre todos aqueles que ele mantém perto. Enquanto isso, Lila está de volta com um segredo para chantagear Dexter.
A força-tarefa acredita que o caso do Bay Harbor Butcher está encerrado, mas Dexter ainda tem alguns problemas para lidar.
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