Kara Zor-El nasceu no planeta Krypton, e escapou da destruição há anos. Desde então, ela chegou à Terra, e vem escondendo os poderes que ela e seus primos têm. Mas agora, aos 24 anos, ela decidiu assumir suas habilidades e ser a heroína que nasceu para ser.
Quando uma nova ameaça surge em National City, Kara/Supergirl se une a seu primo, Clark Kent/Superman a fim de pará-la. Kara está empolgada em ter famÃlia na cidade, mas isso deixa Alex se sentindo um pouco de lado. Ao mesmo tempo, Hank e Supergirl ficam abismados com o pod que caiu na Terra.
A Cadmus ataca National City com um vilão energizado com kriptonita, algo que acaba machucando seriamente Supergirl. Superman culpa Hank, já que a kriptonita foi roubada do DEO. Além disso, o primeiro dia de trabalho de Kara na nova função não sai conforme o planejado após ela conhecer seu novo chefe, Snapper Carr.
Um ataque é feito à presidente, ao mesmo tempo em que o polêmico assunto dos direitos de alienÃgenas vs. humanos esquenta em National City. Supergirl e o DEO ficam responsáveis por proteger a presidente e trazer o responsável à s autoridades. Alex se junta à detetive Maggie Sawyer (papel de Floriana Lima) para investigar o caso, ao mesmo tempo em que Kara procura por Mon-El, que escapou recentemente, já que teme ser ele o alienÃgena por trás do ataque.
Kara e Alex investigam o assassinato de um alien não registrado e as pistas as levam a um clube da luta alienÃgena gerenciado por Roulette, a mestre dos ringues que comanda alienÃgenas a combates mortais para o entretenimento de humanos ricos. Enquanto tentam parar as lutas, Supergirl e o Caçador Marciano se veem diante de um oponente surpreendente. Ao mesmo tempo, Hank está empolgado por ter encontrado outro marciano e tenta conhecer M’Gann melhor. Para completar, Supergirl coloca Mon-El sob sua tutela e começa a treiná-lo.
A Supergirl deve derrotar uma nova e cruel gangue que está armada com uma perigosa tecnologia alienÃgena. Quando a Cadmus entrega um vÃdeo no DEO, o time percebe que a organização é a responsável por enviar os criminosos em uma missão secreta. Ao mesmo tempo, Kara consegue um trabalho para Mon-El como estagiário na CatCo enquanto James toma uma importante decisão e Lena convida Kara para um de seus eventos de arrecadação de fundos.
O Guardião faz sua primeira aparição para ajudar após um alienÃgena parasita sugar os poderes da Supergirl. Enquanto isso, Mon-El considera uma nova carreira pouco desejável, o que então o leva a contemplar suas motivações. Já Alex sofre para lidar com uma nova realidade.
Enquanto o Guardião tenta limpar seu nome após ser acusado de assassinar outro justiceiro, a Supergirl segue em uma missão solo a fim de resgatar Mon-El, que foi capturado pela Cadmus. Enquanto luta para livrar Mon-El, Supergirl fica frente a frente com o Superciborgue.
No jantar de Ação de Graças, a famÃlia de Kara comemora o dia com Mon-El, Winn e James, quando, de repente, um portal dimensional abre no meio da sala. Superman Ciborgue libera um vÃrus no bar alienÃgena que mata todos eles, exceto Mon-El, que fica em quarentena por estar infectado. Eliza, a mãe adotiva de Kara, descobre que o vÃrus veio de Krypton e pode se espalhar mais ainda se demorar para ser tratado. Na Fortaleza da Solidão, Kara descobre que Superman Ciborgue foi atrás do projeto “Medusa”, um vÃrus criado pelo pai de Kara para matar todos os alienÃgenas não-Kryptonianos em caso de uma invasão. Superman Ciborgue ataca a L-Corp procurando um isótopo necessário para espalhar mais ainda o vÃrus, mas Kara o impede. Alex assume ser lésbica para sua mãe, Eliza, que a apoia totalmente. Kara conta para Lena que Lillian é a lÃder da Cadmus e quer sua ajuda encontrá-la, mas Lena se recusa. Lena dá a Lillian o isótopo para que ela possa espalhar o vÃrus por toda a cidade. Kara e J’onn confrontam Lillian, Lena e Superman Ciborgue antes que o projeto Medusa seja lançado. J’onn luta com Superman Ciborgue e se transforma em um Marciano Branco, enquanto Kara tenta parar o projeto Medusa, mas não consegue. Medusa é lançado, mas falha, pois Lena trocou o verdadeiro isótopo por um falso para ganhar a confiança de Lillian. Lillian é presa, mas Superman Ciborgue consegue fugir. Mon-El é curado da infecção do vÃrus e Eliza usa o projeto Medusa para restaurar a forma de Marciano Verde de J’onn. Maggie e Alex se beijam depois de Maggie admitir que tem sentimentos por Alex. Uma raça alienÃgena desconhecida procura por Mon-El. Barry Allen e Cisco Ramon chegam de uma outra Terra para pedir a ajuda de Kara.
Winn é espancado ao ajudar James, fazendo Winn acreditar que ainda não está apto para este trabalho. Kara começa a investigar um estranho caso de uma série de pessoas desaparecidas. O DOE rastreia os sequestros até um ensaio clÃnico falso, do qual é revelado estar sendo executado por alienÃgenas. Ao segui-los, Kara e Mon-El passam por um portal e entram no planeta Maaldoria, que é o centro do tráfico de escravos. Ao perceberem que não terão seus poderes por causa do sol vermelho de Maaldoria, os dois acompanham os sequestradores até uma fortaleza, onde são capturados intencionalmente e colocados na mesma cela que os outros. Eles descobrem que Roulette está envolvida no tráfico. Enquanto isso, J’onn revela que a atmosfera Maaldoriana é letal para Marcianos, o que faz Alex liderar a equipe de resgate, convencendo Winn a se juntar a ela. Kara inicia um tumulto; então, os prisioneiros prendem Roulette e seu cúmplice Maaldoriano na cela e fogem. Ao se reunirem com o DOE, eles chegam até o portal e voltam para a Terra. Winn aceita seu potencial, enquanto Mon-El, que os Maaldorianos intencionalmente deixaram fugir, decide se tornar um super-herói. É revelado que um grupo alienÃgena está à procura de Mon-El. Maggie conta para Alex que sabe sobre o alter-ego de Kara.
Kara começa a treinar Mon-El. É anunciado que Leslie Willis fugiu da prisão. Kara e Mon-El tentam capturar a Curto-Circuito, então, é revelado que ela é outra mulher, que ataca a dupla com um homem Curto-Circuito. Mon-El ignora as instruções de Kara de proteger os civis ao invés de salvá-la. O Guardião chega e os ajuda. Os dois Curto-Circuitos fogem; e Kara descobre que James é o Guardião, repreendendo ele e Winn. Ela também fica com raiva de Mon-El por ter a protegido ao invés de proteger os outros. O DOE descobre que, na verdade, Leslie Willis foi sequestrada da prisão. Winn a localiza. James e Mon-El correm até o local para provarem que são capazes. A dupla é capturada pelo cientista, que drenou os poderes de Leslie, Então, o cientista os mantém como reféns. Kara chega e os salva, libertando Leslie e a convencendo a não matar o cientista, deixando-a fugir em troca. Kara rejeita a oferta de James de se unirem no vigilantismo. Mon-El confirma seus sentimentos por Kara. Enquanto isso, M’gann perde a consciência. J’onn concorda em se fundir com ela. Em uma memória compartilhada, ele a perdoa. Ela recupera a consciência; e J’onn a liberta. Então, ela revela que os Marcianos Brancos estão procurando por ela.
Kara fica chocada ao saber que, ao invés de celebrar o décimo terceiro aniversário de sua chegada à Terra, Alex decidiu ir a um show com Maggie. J’onn insiste em seguir M’gann para protegê-la, fazendo ela pensar se deve ou não ir embora da cidade para mantê-lo em segurança. Armek, o ex-companheiro de M’gann, chega na Terra com ordens para levá-la de volta para Marte para que ela seja executada, e lhe dá duas horas para se entregar, caso contrário, ele irá atrás de seus amigos. Com medo, J’onn decide levá-la para o DOE para mantê-la em segurança. No entanto, quando a verdadeira M’gann aparece, a outra revela ser Armek, que estava disfarçado, o que obriga J’onn a colocar o DOE em bloqueio. Assumindo a identidade de Winn, Armek inicia um colapso no núcleo do reator do prédio, enquanto outro Marciano Branco, que se passa por Alex, embosca Kara. J’onn e M’gann libertam os verdadeiros Winn e Alex e confrontam Armek, matando-o com uma estaca de metal. Winn corrige o reator a tempo, enquanto Alex consegue dominar o outro Marciano. Mais tarde, M’gann diz para J’onn que pretende voltar ao seu planeta para modificar seu povo; eles compartilham um momento de carinho e ela vai embora. Encorajada por Alex, Kara tenta convidar Mon-El para um encontro, mas acaba descobrindo que ele já está em um relacionamento com Eve.
Depois que Lena é chamada para testemunhar contra a mãe, ela é encorajada por Kara a ir visitar Lillian e lhe dizer como ela se sente sobre ela. Um pacote de Kryptonita sintético é enviado para Corben; enquanto testemunha, ele ataca o tribunal e solta Lillian, que foge, apesar da intervenção de Kara. A polÃcia consegue falsos vÃdeos de Lena roubando a Kryptonita da L-Corp, então, eles a prendem por ser suspeita de ajudar Lillian. Corben é enviado para tirá-la da prisão, ferindo o Guardião ao fazer isto. As tentativas de Kara de defender Lena se tornam cada vez mais desaprovadas quando todos, incluindo J’onn e Winn, acreditam que Lena é culpada. Enquanto isso, Lillian leva Lena para uma instalação remota que foi criada por Lex antes de ele ser preso, e a obriga a acessar um estoque de armas alienÃgenas, uma das quais ela pega. Winn determina que a Kryptonita sintética está se tornando cada vez mais instável e logo explodirá. Kara quase não consegue salvar Lena antes de Corben se auto-destruir, enquanto Lillian e Superman Ciborgue fogem em um helicóptero. Lena, tendo descoberto que é, de fato, uma Luthor de sangue, reflete sobre seu relacionamento com sua famÃlia, especialmente com Lex. Kara e Mon-El confessam seus sentimentos pelo outro no apartamento de Kara, quando, de repente, um homem chamado Mxyzptlk chega e declara seu amor por Kara.
Mxyzptlk implora para Kara se casar com ele. Quando ela recusa, ele entende isso como um desafio. Mon-El sugere matar Mxyzptlk, pois essa era a única maneira de se livrar de seres como ele em Daxam, mas Kara insiste em encontrar uma maneira não-letal de se livrar dele. Mxyzptlk convoca Parasita para atacar National City, sabendo que isso atrairá Kara. Mon-El revela inadvertidamente que outra maneira de se livrar de seres como Mxyzptlk é fazê-los dizer ou soletrar seus nomes ao contrário. Mais tarde, Winn descobre um dispositivo na coleção do DOE que é conectado à energia da quinta dimensão, lugar de onde Mxyzptlk consegue seus poderes. Mon-El tenta usar este dispositivo para duelar com Mxyzptlk até a morte. Mxyzptlk, eventualmente, ganha vantagem e tenta matar Mon-El, mas Kara chega e concorda em se casar com Mxyzptlk. Mxyzptlk chega à Fortaleza da Solidão para o casamento, mas Kara chega e diz que não vai se casar com ele. Irritado, ele a ataca, mas ela para a batalha, bloqueando a fortaleza e ameaçando explodi-la. Mxyzptlk implora para ela dizer o código para parar a contagem regressiva, mas, depois de inserir o código, percebe que o código soletra seu nome ao contrário. Então, Mxyzptlk é derrotado. Mon-El e Kara decidem começar um relacionamento. Enquanto isso, Winn começa a namorar Lyra Strayd, uma alienÃgena do planeta Starhaven.
O DOE recebe um alarme de uma escolta saindo da Cadmus. Kara e J’onn investigam e salvam Jeremiah, que afirma que a Cadmus criou uma bomba de fusão usando energia de sua visão de calor. Ele convence J’onn a colocá-lo de volta no DOE, fazendo Mon-El criar uma suspeita, o que causa um desacordo entre ele e Kara. Ele convence Winn a vigiar Jeremiah, que tenta acessar o banco de dados do DOE, alertando Winn. Depois de confrontar Jeremiah, Kara resiste em aceitar suas desculpas, enquanto Alex facilmente acredita nele. Winn localiza uma suposta bomba; mas o DOE não encontra nada no local. Então, J’onn, não conseguindo ler a mente de Jeremiah, percebe que ele está trabalhando para a Cadmus e se tornou ciberneticamente mais forte. Jeremiah domina J’onn e baixa as informações da estrutura principal do DOE antes de fugir. Kara e Alex enfrentam Jeremiah, Lillian e Henshaw; Kara se apressa para salvar os passageiros de um trem que a Cadmus colocou em perigo, enquanto Alex vai atrás dos três. Jeremiah foge devido à hesitação de Alex para atirar nele. Mais tarde, Winn determina que Jeremiah baixou a lista de todos os alienÃgenas do paÃs.
A Cadmus começa a sequestrar alienÃgenas. Kara pede para Snapper publicar um artigo sobre o assunto para avisar todos os alienÃgenas, mas ele insiste em saber a fonte. Como Supergirl, ela confirma, mas se recusa a revelar sua própria fonte, o que faz Snapper decidir não publicar o artigo. A obsessão de Alex por Jeremiah faz J’onn a suspender do DOE. Maggie decide ajudá-la a encontrar Jeremiah. Elas capturam uma equipe da Cadmus e rastreiam o local. Kara publica o aviso em um blog. Lena também descobre sobre o local antes de operários de Lillian tentarem matá-la, mas Kara os impede. Alex é capturada no local, onde Jeremiah revela que a Cadmus está planejando deportar os alienÃgenas para outro planeta com uma grande nave espacial. Com o aviso de Kara, Lillian decide deportar os alienÃgenas que ela já tem. Alex convence Jeremiah a ajudá-la a parar o lançamento. Enquanto ele contrata funcionários da Cadmus, ela entra na nave e solta os alienÃgenas, que são trancados por outro portão antes da nave começar a subir, programada para acelerar na velocidade da luz quando sair da atmosfera. Kara chega e consegue parar o nave. Snapper a demite da CatCo, enquanto Alex é reintegrada no DOE por J’onn. Os Daxamitas chegam na Lua.
Os Daxamitas exigem que os humanos entreguem Mon-El. Ele se rende, mas Kara o acompanha. Ela descobre que Mon-El era o PrÃncipe de Daxam; e que a nave é dirigida por seus pais, que lhe pedem para convencer o povo Daxamita a reconstruir Daxam. Kara se irrita com Mon-El por ele ter mentido. Ela volta para a Terra, e Mon-El a segue. Ele pede desculpas várias vezes, mas não é perdoado. Mais tarde, Kara termina seu namoro com ele. Mon-El exige que seus pais o deixem e vão embora da Terra. Enquanto isso, Winn e Lyra se infiltram em um museu de arte. Mais tarde, ele é preso por Maggie, que revela que Lyra roubou um quadro do museu. Alex convence Maggie a lhe dar 24 horas para provar a inocência de Winn. Eles encontram e capturam Lyra, que revela que seu irmão, Bastian, deve uma grande dÃvida para um contrabandista chamado Mandrax; e que vende os quadros para ele para libertar Bastian. Winn liberta Lyra; e os dois encontram Mandrax, que descobre que o quadro é falso. O Guardião e o DOE chegam, que prendem Mandrax e libertam Bastian. Mais tarde, Winn perdoa a desonestidade da Lyra. O DOE captura um novo alienÃgena, que hipnotiza Kara e foge para a Terra-1 para procurar Barry Allen. Então, Kara acorda em uma alucinação, onde é cantora.
Kara é atacada por uma série de caçadores de recompensas alienÃgenas. Mon-El começa a suspeitar de que seus pais estão por trás disto, na esperança de que ele abandone a Terra se Kara estiver morta. Sua suspeita é confirmada depois que J’onn, telepaticamente, interroga um dos caçadores de recompensas. Kara sugere que ela e Mon-El se encontrem com Rhea, a mãe dele, para tentar convencê-la a deixá-lo ficar na Terra. No entanto, Rhea se recusa a ouvir Kara e tenta matá-la usando Kryptonita. Mon-El aceita ir embora da Terra se Rhea poupar a vida de Kara. Desobedecendo as ordens de Olivia Marsdin, J’onn ajuda Kara a resgatar Mon-El da nave de seus pais, e, depois de uma batalha violenta, o Rei Lar Gand concorda em deixar Mon-El ficar na Terra. É revelado que Olivia Marsdin é uma alienÃgena. Rhea mata Lar Gand, alegando que ele a traiu ao deixar Mon-El ficar na Terra. Então, ela promete voltar para Terra para recuperar Mon-El. Enquanto isso, depois de um encontro com a ex-namorada de Maggie, Alex descobre que Maggie não lhe contou que traiu a mulher, o que leva a uma discussão franca, fazendo com que Alex peça para Maggie confiar nela em relação aos seus segredos.
Lena convida Kara para uma conferência de imprensa realizada por seu ex-namorado, Jack Spheer, que divulga a Biomax, uma nova tecnologia nanorrobótica que pode curar doenças humanas. Após a conferência, Kara é abordada e descobre que os testes humanos da Biomax são falsos, mas sua fonte de informações é morta pelos nanorrobôs antes que ela consiga saber mais sobre o assunto. Kara e Mon-El aparecem no jantar de Lena e Jack, e levam a carteira de Jack para o escritório dele, onde descobrem um vÃdeo que mostra Jack injetando a Biomax em si mesmo. Mais tarde, Kara mostra o vÃdeo para Lena, que confronta Jack e descobre que ele está sendo controlado por sua diretora financeira, Beth Breen, descobrindo também que o efeito colateral dos nanorrobôs é a perda do livre arbÃtrio. Então, Supergirl chega e salva Lena; mas, quando os nanorrobôs prendem Supergirl, Lena é obrigada a desativá-los, matando Jack ao fazer isso. Beth Breen é presa; e Snapper contrata Kara novamente na CatCo para escrever a história da Biomax. Lena é visitada por Rhea. Enquanto isso, Winn leva Lyra para o time dele e do Guardião, o que causa conflitos que fazem Lyra sair do time. James a aceita novamente no time com a condição de que ela siga suas instruções.
Alex é sequestrada por uma pessoa que exige a libertação de Peter Thompson da prisão, que está cumprindo uma sentença de prisão perpétua por vários crimes. O sequestrador é identificado como Rick Malverne, filho de Peter Thompson, e também um amigo de infância da famÃlia Danver, que deduziu o alter-ego de Kara sozinho. Rick é capturado e levado para o DOE. Alex envia um local para Winn. Então, ele informa Kara, que corre até o local. No entanto, ao chegar lá, Kara descobre que o local é uma fraude, o que dispara um alarme, fazendo com que a água comece a encher a cela de Alex. Enquanto o DOE e Kara se recusam a negociar com Rick, Maggie solta Peter Thompson da prisão, mas os dois são confrontados por Kara, que convence Peter a revelar a localização de Alex. Kara e Maggie conseguem salvar Alex a tempo. J’onn decide limpar a memória de Rick. Enquanto isso, Rhea entrega para Lena os esquemas de um dispositivo de alta tecnologia para transportar matéria. Rapidamente, Lena deduz que Rhea é uma alienÃgena e se irrita; mas Rhea consegue convencê-la a continuar trabalhando com ela.
Quando um alienígena de uma raça normalmente pacífica ataca National City, Kara, Mon-El e James descobrem um transportador criado por Lena e pela alienígena Rhea.
Os daxamitas invadem National City, mas Kara, Mon-El e seus amigos conseguem virar a mesa contra Rhea, que acaba revelando uma arma secreta surpreendente.
Com Kal de volta ao normal, Kara luta contra Rhea num antigo ritual de combate, enquanto Lena tenta arranjar um jeito de expulsar a frota inimiga.
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