Há 21 anos, os irmãos Sam e Dean Winchester perderam sua mãe em um trágico e misterioso acidente, no qual as forças sobrenaturais — muito obscuras — estiveram envolvidas. Agora, eles percorrem o país num velho Chevy Impala 1967, em busca de atividades paranormais, lutando com demônios, fantasmas e monstros no caminho.
Preocupados com a possibilidade de uma “guerra apocaliptica”, os irmãos Winchester precisam caçar os demônios que escaparam do Portal do Inferno. Com apenas um ano pra viver, Dean decide viver a vida intensamente enquanto Sam tenta descobrir um jeito de quebrar o pacto. Bobby fala com os garotos sobre demônios em Nebraska, esses demônios são na verdade os Sete Pecados Capitais. Nessa caçada os irmãos esbarram com um casal de caçadores: Tamara e Isaac, que recusa-se a caçar juntos com os garotos.
Sam e Dean estão localizando crianças que foram trocadas no parto que estão procurando suas mães. Um menino que eles estão protegendo é muito parecido com Dean, deixando-o desconfortável porque ele já teve um caso com a mãe do menino, Lisa.
Sam e Dean entram em contato com um pé de coelho que lhes dá sorte até que um ladrão o rouba de Sam, deixando-o com muito azar. O azar dele continua quando é sequestrado.
Sam e Dean investigam uma onda de mortes violentas que está acontecendo em Elizabethville, Ohio, um povoado que esteve no anonimato até que recentemente e se transformou em uma espécie de paraíso para os apostadores e beberrões. Dean descobre que alguns demônios se infiltraram em Elizabethville e, usando os seus poderes de persuasão, têm obrigado os habitantes do local a sucumbir aos seus mais baixos instintos. Enquanto isso, Ruby (Katie Cassidy) ajuda Bobby a reconstruir o Colt desde o princípio, ao mesmo tempo em que lhe revela informações muito interessantes.
Sam e Dean visitam uma estranha cidade onde mortes misteriosas parecem estar ligadas a contos de fadas. Enquanto isso, Sam invoca o demônio da encruzilhada e a ameaça com a Colt, agora reconstruída, exigindo que Dean seja libertado do seu pacto.
Afogamentos fora da água parecem estar ligados a visões de um navio fantasma. A investigação de Sam e Dean os colocam frente a frente com Bella, que também está investigando o fenômeno.
Sam e Dean descobrem que um vampiro está usando sangue humano para transformar mulheres em vampiras. Enquanto isso, Sam é perseguido por Gordon, que escapou da prisão e se tornou uma ameaça muito mais perigosa.
É Natal, e Sam e Dean estão investigando uma série de assassinatos em que as vítimas tinham sido tiradas de suas casas pela chaminé. Sam se dá conta de que estão lidando com uma espécie de anti-Papai Noel, um demônio com raízes pagãs. Sam se lembra, repentinamente, de um Natal em que esperava que seu pai chegasse em casa para lhe dar um presente especial. Enquanto isso, Dean sabe que este será seu último Natal e, por isso, ele quer passar da maneira mais tradicional possível. Sam se nega a aceitar que seu irmão não estará por perto no ano que vem.
As práticas aparentemente inofensivas de um grupo de bruxas começam a fazer mal, quando uma delas mata uma mulher. Ruby oferece assistência, mas ela também tem seus próprios segredos.
Quando Bobby entra em coma, Sam e Dean se apressam para ficar ao seu lado. Inconsciente, Bobby luta internamente com seus demônios pessoais e lhe é revelada a razão pela qual se tornou um caçador. Os irmãos descobrem que Bobby foi envenenado com uma poção que lhe tirará a vida, a menos que ele consiga acordar logo. Por isso, Sam e Dean decidem tomar a perigosa poção para tentar salvar Bobby deste mundo de sonhos, enquanto enfrentam seus piores pesadelos.
Depois de um trágico tiroteio que acontece durante a investigação, Sam nota que está vivendo o mesmo dia várias vezes
O agente do FBI, Henricksen, finalmente consegue capturar os irmãos Winchester, porém, em meio a tantos acontecimentos, este assunto se vê interrompido por uma multidão de demônios que invadem a prisão da cidade para eliminar Sam e Dean.
Sam e Dean participam de um reality show que documenta as perseguições de fantasmas de uma localidade abandonada que, uma vez ao ano, se transforma no lugar mais frequentado dos Estados Unidos graças à sua atividade paranormal.
Sam e Dean procuram um Crocotta, uma criatura que usa telefone e computadores como meios para se comunicar. Sua intenção é convencer as pessoas de que devem se suicidar, para, assim, ele resgatar suas almas atormentadas. Dean, por sua vez, consegue informações a respeito de um demônio que, pelo que parece, tem o contrato que lhe concede a alma do protagonista.
Sam e Dean encontram um médico que, em 1816, ficou obcecado em encontrar o segredo da vida eterna, tirando os órgãos vitais das pessoas. Enquanto isso, Bobby encontra Bela e Dean deixa Sam para reconfortá-la.
No final da terceira temporada, Sam invoca Ruby para que ela os ajude, agora que o tempo está se esgotando para Dean. Os irmãos, sem seguir os conselhos de Ruby, roubam a faca dela, e, com a ajuda de Bobby, preparam-se para enfrentar Lilith e demônios sob o comando dela.
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