A série se passa em 1946, quando Peggy (Hayley Atwell) tenta se ajustar ao emprego administrativo na SSR (Reserva Científica Estratégica) e à vida de solteira, depois de perder o amor de sua vida, Steve Rogers, o Capitão América. Mas tudo muda, quando um velho conhecido, Howard Stark (Dominic Cooper), é acusado de ter liberado suas armas de destruição em massa no mercado negro. Peggy, a única pessoa em que ele confia, deve localizar os responsáveis, livrar-se das armas e limpar o nome dele.
Peggy é contatada por um velho conhecido, Howard Stark, quando este é acusado de liberar suas armas mortais , já que ele não pode confiar em mais ninguém. Para ajudar Peggy a limpar seu nome, o magnata insiste que seu mordomo, Edwin Jarvis, fique de prontidão para dar assistência — querendo ela ou não. No entanto, o risco é grande: se ela for pega, Carter pode ser acusada de traição, passando o resto de sua vida presa… ou pior.
A arma mortal de Howard Stark caiu nas mãos dos inimigos, cabendo apenas à agente Carter a tarefa de recuperá-la. Será que ela consegue fazer isso antes que sua missão secreta seja descoberta pelo chefe da SSR, Dooley, e pelo agente Thompson?
A agente Carter está se aproximando da tecnologia roubada de Stark, mas a missão de Peggy se complica com a prisão de Jarvis pela SSR e a revelação de um segredo.
O fugitivo Howard Stark reaparece de repente e cria problemas para Peggy. Chefe Dooley encontra uma pista que pode destruir o futuro de Peggy na SSR.
Peggy é finalmente chamada para uma missão e pede ajuda ao Comando Selvagem, mas seu disfarce pode ser descoberto.
Peggy se choca ao descobrir a verdade sobre Leviathan. Souza está prestes a descobrir o segredo de Peggy e pode colocá-la na mira da SSR.
Leviathan age contra Peggy, que fica sem saída. Howard Stark está na mira da SSR, mas o verdadeiro inimigo da organização é outro.
Neste empolgante final de temporada, Howard Stark está de volta, e Peggy precisará enfrentar a ira de Leviathan.
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