A série é baseada no livro Darkly Dreaming Dexter, de Jeff Lindsay, e conta a história de Dexter Morgan, um assassino em série que trabalha como analista forense especialista em padrões de dispersão de sangue, no departamento de polícia do Condado de Miami-Dade. Dexter é interpretado por Michael C. Hall. Valendo-se do fato de ser um expert forense em análise sanguínea e de trabalhar no Departamento de Polícia de Miami, Dexter, de um modo bem meticuloso e sem pistas, mata criminosos que a polícia não consegue trazer à Justiça. A série narra a trajetória de sua vida.
Dexter tem que adaptar seu bebê recém nascido em sua vida complexa. Um velho serial killer retorna para Miami, e Frank Lundy retorna para perto do caso.
Dexter tenta descobrir onde está a prova que poderia expor o seu segredo depois do acidente de carro que ele sofreu. Enquanto isso, Miami Metro deve conciliar dois assassinos em série ao mesmo tempo, conforme os assassinatos de férias podem prejudicar a indústria de turismo da cidade.
O bairro de Dexter começa a ser vandalizado. O assassino Trinity ataca de novo, Debra se questiona sobre sua relação com Anton assim que ela passa mais tempo com Lundy e o relacionamento de LaGuerta e Batista começa a complicar.
Rita leva as crianças para fora da cidade no fim de semana, deixando algum tempo para descanso e recuperação a Dexter. E para ele, isso significa perseguir uma nova vítima. Ele mira para uma mulher que assassinou sua família – uma policial amiga, e nada mais. Quanto mais Dexter aprende sobre esta mulher, mais ele começa a questionar seu próprio julgamento. Enquanto isso, LaGuerta e Batista argumentam sobre protocolo do departamento, que ameaça a sua relação profissional. Debra ajuda Lundy na sua busca para encontrar o assassino Trinity, e nenhum deles percebe o quão perto Trinity está para alcançar seus objetivos.
Os recentes acontecimentos estimulam Dexter a investigar ele mesmo o serial killer Trinity. Suas motivações agora são pessoais e, o relógio está andando. Mas quanto mais perto Dexter chega, mais ele percebe que o Trinity é diferente de qualquer monstro que ele já encontrou. Enquanto isso, Debra se culpa pelos eventos que estavam fora de seu controle, e assim afasta as pessoas mais próximas a ela. Batista percebe que ele pode utilizar a relação de Quinn com uma certa repórter a seu favor no caso do assassino de férias. E quando Rita descobre um segredo que Dexter vem mantendo dela, ela começa a perceber o quão pouco sabe sobre o homem que se casou.
Dexter corre com sua própria investigação sobre o Trinity Killer quando percebe que o departamento de polícia está fazendo uma grande descoberta. A frustração de Debra por ter sido afastada de seu próprio caso leva-a a tomar decisões que podem comprometer seu trabalho. Enquanto isso, Batista e LaGuerta tomam decisões pessoais e profissionais que podem afetar seus relacionamentos e trabalhos. Dexter recebe conselhos românticos de alguém bastante improvável.
Dexter está desfrutando de um breve período de tranqüilidade. Ele finalmente conseguiu equilibrar o trabalho, a família e outras atividades, mas sabe que momentos como estes não duram muito. Quando a polícia de Miami descobre uma série de assassinatos ligados a um fotógrafo proeminente, Dexter vê uma oportunidade para matar, mas seus planos são frustrados a cada passo. Quinn passa a se interessar pela vida noturna de Dexter. Os planos de Dexter para manter Astor e Cody distraídos com novas atividades logo trazem um novo problema. Até Harry desaprova o passatempo escolhido por Dexter e o incentiva a concentrar seus esforços no Assassino da Trindade. Enquanto isso, Debra retorna ao trabalho e não gosta da maneira delicada como é tratada. Ela então decide se concentrar na sua busca pelo Assassino da Trindade e continuar investigando o passado obscuro de seu pai, investigações que Dexter teme que possam levá-la a situações perigosas, ou algo ainda pior: à verdade.
Dexter sempre soube que o código de seu pai foi feito para protegê-lo de ser exposto. Mas depois de cometer um grave erro, ele se pergunta se poderia ter sido feito para protegê-lo de algo ainda mais perigoso – a emoção humana. Quando ele descobre que Trinity está planejando uma viagem para fora da cidade, Dexter vê uma oportunidade de ir junto e ganhar a introspecção na mente do monstro companheiro. Mesmo assim, Dexter não está preparado para as revelações surpreendentes que Trinity faz ao longo do caminho, revelações sobre seu passado que só servem para convencer Dexter do que ele deve fazer. Enquanto isso, no Miami Metro, Debra se recusa a deixar um tecnicismo mantê-la fora do caso Trinity. Ela trabalha por intermédio de terceiros para garantir que sua voz seja ouvida – ou seja, até ela perceber que sua obstinada busca pelo assassino Trinity pode ter a cegado da verdade.
Para a maioria das pessoas, Ação de Graças é um momento de tradições e família. Mas para Dexter, é uma oportunidade para se aproximar de seu adversário mais perigoso. Conforme Dexter ganha uma percepção interna da psicologia de Arthur estudando aqueles mais próximos a ele, ele se vê envolvido em um mundo bizarro e misturado. Enquanto isso, Rita tem suas mãos cheias preparando um jantar para uma casa cheia, incluindo alguns convidados inesperados. Batista recebe encerramento de um caso antigo, enquanto Debra usa o feriado para continuar a sua investigação do Trinity Killer, uma perseguição que ameaça a segurança de seu irmão e traz à tona revelações surpreendentes sobre alguém próximo a ela.
Dexter finalmente acredita que ele entende a besta conhecida como Trinity. Mas quando um garoto de dez anos de idade some, Dexter é forçado a questionar tudo que aprendeu até este ponto. É uma corrida contra o relógio. E a cada passo para frente, Dexter tem que enfrentar a possibilidade real de que ele pode ter mais em comum com Trinity que ele gostaria de admitir. Segredos abundam – de Cody, que é forçado a defender uma das mentiras de Dexter, Masuka, que não pode confessar o que ele testemunhou no dia de Ação de Graças, e Debra, cujas recentes descobertas força um dos melhores de Miami fazer uma decisão impossível.
Os piores temores de Dexter foram realizados. Por causa da perseguição implacável de Debra, a Miami Metro está a apenas um passo de descobrir a identidade do assassino Trinity. E Dexter não pode deixar isso acontecer. A prisão de Arthur não só privaria Dexter da satisfação de matar, mas como expor a vida secreta que Dexter anda levando na perseguição deste monstro. Dexter tem de tomar medidas drásticas para conseguir tempo para lidar com Trinity, do seu jeito. Enquanto isso, Rita decide confiar em Dexter, que acaba não indo tão bem como ela esperava. A violação ética de LaGuerta e Batista coloca-os em uma situação apertada. E Arthur, que ainda não consegue entender por que Dexter simplesmente não o entrega, começa sua própria investigação sangrenta de Kyle Butler.
Conforme o nó aperta, Arthur avisa a Dexter para recuar. Mas Dexter vai fazer tudo para parar Trinity, mesmo que isso signifique se colocar no lado errado da lei. Rita reconhece o relacionamento difícil que ela e Dexter têm, mas reafirma o seu apoio. Batista e LaGuerta enfrentam as consequências de suas ações. Debra descobre uma verdade escondida, mas não uma que esperava encontrar. E, finalmente, Dexter e Arthur se encontram, levando-os a um confronto que irá mudar suas vidas para sempre.
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