Vagrant Queen segue Elida desde que era uma rainha criança até virar uma marginalizada órfã, enquanto ela vasculha os cantos traiçoeiros da galáxia, sempre um passo à frente do governo da República para extinguir sua linhagem. Quando seu velho amigo Isaac aparece afirmando que sua mãe Xevelyn ainda está viva, eles partem com sua nova aliada, Amae, para realizar um resgate que a levará de volta ao coração perigoso de seu antigo reino e contra um inimigo mortal de infância, comandante Lazaro.
Depois de passar anos fugindo, a antiga rainha Elida foi encurralada por seu inimigo. Um velho amigo tenta ajudá-la, antes de dar uma notícia que mudará sua vida.
No caminho para resgatar a mãe de Elida, a equipe é forçada a parar para reparos na nave, mas os canibais que vivem no planeta têm outros planos.
Elida tem que lidar com questões de seu passado. Isaac e Amae se veem em apuros enquanto procuram peças para consertar sua nave.
Uma missão perto da fronteira da República se torna uma luta pela sobrevivência à medida que Lázaro, o inimigo de Elida, se aproxima.
A tripulação da nave conhece Clive, um contrabandista que promete uma maneira de entrar na República. A missão se transforma em uma luta pela vida à medida que Lázaro se aproxima.
Presos no planeta Wix, a equipe deve consertar sua nave danificada e escapar das criaturas que vagam pelo deserto à noite. Enquanto isso, Lázaro começa sua ascensão ao poder.
A equipe decide parar em um planeta para seguirem caminhos separados, mas sua nave foi rebocada e eles devem viajar para recuperá-la enquanto enfrentam sequestradores no caminho.
A equipe decide derrubar Lázaro e começam sua jornada à Arriopa, mas a nave fica sem energia. Eles presenciam um assassinato enquanto estão à deriva no espaço.
Elida, Isaac e Amae chegam a Arriopa para derrubar Lázaro durante sua posse como Grande Líder Supremo, mas um rosto do passado retorna inesperadamente.
As ações de Lázaro em sua posse fizeram com que Arriopa mergulhasse em caos. Elida corre para parar Lázaro antes que ele desapareça, mas um novo perigo a espera.
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